第66卷11期封面故事

油茶花粉引起家養(yǎng)蜜蜂幼蟲中毒

Tea-oil pollen toxic to honeybee larvae:When honeybees forage on the flowers of Camellia oleifera, a widely planted oilseed crop, their larvae die, but what kills the larvae remains controversial. Using bagging and caging studies, the authors show that birds effectively pollinate C. oleifera flowers. In contrast to the hypothesis of nectar toxicity, Zhang et al. (pages 2313-2316) propose that C. oleifera may have evolved toxic pollen to limit overexploitation of its pollen by bees. Toxicity tests indicated that C. oleifera pollen harmed honeybee larvae significantly more than pollen from Brassica napus, another oilseed crop, and C. oleifera pollen contains the insecticidal compound theasaponin. The cover shows simultaneous pollen presentation in a C. oleifera flower.

油茶 (Camellia oleifera) 是原產(chǎn)我國(guó)的木本油料植物，是南方多個(gè)地區(qū)的經(jīng)濟(jì)作物之一。由于自花授粉不親和，秋冬季開花缺少有效的傳粉昆蟲 (黃敦元等，2017)，這些因素被認(rèn)為是油茶座果率低下的原因，制約著油茶產(chǎn)業(yè)的發(fā)展。自上世紀(jì)50年代，養(yǎng)蜂的人就注意到家養(yǎng)蜜蜂在盛開的油茶花上采食，就會(huì)出現(xiàn)蜂群幼蟲大量死亡的現(xiàn)象，俗稱“爛籽” (朱永謙，1957)。近年來(lái)大多數(shù)人認(rèn)為：蜜蜂中毒是因?yàn)橛筒杌壑泻械途厶?，蜜蜂幼蟲無(wú)法消化而導(dǎo)致死亡。

該文作者從植物與傳粉者互作的角度出發(fā)，認(rèn)為花蜜是“糖水”，是植物供給傳粉者服務(wù)的勞動(dòng)報(bào)酬，而花粉作為植物繁殖的雄配子，如果過(guò)多被社會(huì)性昆蟲消耗，用于植物受精的花粉數(shù)量就會(huì)減少。該文依據(jù)油茶的開花習(xí)性、短時(shí)間地大量呈現(xiàn)花粉與分泌大量稀稠的花蜜等特征，推測(cè)是適應(yīng)于鳥類傳粉的一類植物 (Thomson et al., 2000)；提出其花粉的化學(xué)防御是避免蜜蜂過(guò)度采走花粉，是保護(hù)花粉的一種適應(yīng)策略 (Wang et al., 2019; Trunz et al., 2020)。探明油茶的有效傳粉者，分析蜜蜂訪問(wèn)油茶花后幼蟲死亡的原因，不僅有助于理解油茶傳粉的適應(yīng)策略，而且有助于油茶的增質(zhì)增產(chǎn)，從而服務(wù)于油茶產(chǎn)業(yè)和鄉(xiāng)村振興。

JIPB 2024年第11期封面故事來(lái)自華中師范大學(xué)黃雙全教授團(tuán)隊(duì)題為“Lethal effects of Tea-oil Camellia on honeybee larvae due to pollen toxicity”的研究短文 (https://doi.org/10.1111/jipb.13731)。該文研究結(jié)果表明油茶花粉對(duì)蜜蜂幼蟲有明顯的致死作用，在意蜂的食物中添加油茶花粉會(huì)顯著地降低幼蟲的存活率，進(jìn)一步驗(yàn)證表明花粉中的三萜類生物堿茶皂素 (Theasaponin) 是造成蜜蜂幼蟲死亡的主要原因。

比較分析表明暗綠繡眼鳥訪花對(duì)提高油茶結(jié)實(shí)有顯著貢獻(xiàn)。作者在貴陽(yáng)、桂林、武漢三個(gè)地方觀察油茶的訪花動(dòng)物，發(fā)現(xiàn)暗綠繡眼鳥可在較遠(yuǎn)距離的油茶樹間取食油茶花蜜；蜜蜂主要取食油茶的花蜜，較少收集花粉。容許昆蟲訪問(wèn)而隔離鳥訪的情況下，油茶的座果率下降了56%，證實(shí)了油茶的開花習(xí)性是適應(yīng)于鳥類傳粉 (圖1)。

圖1. 油茶主要訪花者的覓食行為與傳粉者有效性的驗(yàn)證

在蜜蜂幼蟲的飼喂實(shí)驗(yàn)中，對(duì)比100%油菜花粉、油菜與油茶花粉比例為50:50、100%油茶花粉，表明油茶花粉對(duì)蜜蜂幼蟲有明顯的致死作用。茶皂素6個(gè)濃度梯度的喂養(yǎng)實(shí)驗(yàn)表明 5 mg/mL的濃度就可引起蜜蜂幼蟲中毒死亡 (圖2)。檢測(cè)結(jié)果顯示花粉中茶皂素的含量高于葉、花瓣中的相對(duì)含量，但在花蜜中未檢測(cè)到茶皂素。

圖2. 飼喂油茶花粉和不同濃度茶皂素的蜜蜂幼蟲存活率比較

該項(xiàng)工作從花部特征的適應(yīng)策略出發(fā)，推測(cè)采食油茶花導(dǎo)致蜜蜂幼蟲中毒是花粉的化學(xué)防御引起的，野外傳粉者訪花觀察和幼蟲的飼喂適應(yīng)證實(shí)了這一推測(cè)。提示人們?cè)谏a(chǎn)實(shí)踐中，為維系蜂群的健康而采取的各種油茶花蜜脫毒的措施可以摒棄了。

博士生張傳為該論文第一作者，傳粉與進(jìn)化課題組已畢業(yè)的馮慧慧博士，劉亞磊碩士參與了該項(xiàng)工作，黃雙全教授為通訊作者。

參考文獻(xiàn)：

黃敦元, 何波, 谷平, 蘇田娟, 朱朝東. (2017). 油茶傳粉昆蟲研究現(xiàn)狀與方向的探討. 環(huán)境昆蟲學(xué)報(bào) 39: 213-220.

朱永謙.(1957). 油茶花蜜對(duì)蜜蜂有毒的問(wèn)題. 中國(guó)蜂業(yè) 4: 5–6.

Li, Z., Huang, Q., Zheng, Y., Zhang, Y., Li, X., Zhong, S., and Zeng, Z.(2022). Identification of the toxic compounds in Camellia oleifera honey and pollen to honey bees (Apis mellifera). Journal of Agricultural and Food Chemistry 70:13176–13185.

Thomson, J. D., Wilson, P., Valenzuela, M., and Malzone, M. (2000). Pollen presentation and pollination syndromes, with special reference to Penstemon. Plant Species Biology15: 11–29.

Trunz, V., Lucchetti, M. A., Bénon, D., Dorchin, A., Desurmont, G. A., Kast, C., Rasmann, S., Glauser, G., and Praz, C. J. (2020). To bee or not to bee: The ‘raison d'être’ of toxic secondary compounds in the pollen of Boraginaceae. Functional Ecology 34: 1345–1357.

Wang, X. Y., Tang, J., Wu, T., Wu, D., and Huang, S. Q. (2019). Bumblebee rejection of toxic pollen facilitates pollen transfer. Current Biology 29:1401–1406.

文章引用：

Zhang, C., Feng, H.-H., Liu, Y.-L. and Huang, S.-Q.(2024). Lethal effects of tea-oil Camellia on honeybee larvae due to pollen toxicity. J. Integr. Plant Biol. 66: 2313-2316.